Die Johanniskirche ist Geras Haupt- und Stadtkirche. Bereits im 12. Jahrhundert wurde sie am Johannisplatz in der Nähe der alten Stadtburg gegründet. Im 17. Jahrhunderts wurden hier die "Musikalischen Exequien", die der berühmte Barockkomponist Heinrich Schütz als Trauermusik für Heinrich Posthumus Reuß komponierte, uraufgeführt.

Mit der Einweihung der Johanniskirche Gera wurde im Jahre 1885 eine neue Orgel eingeweiht, die von dem Orgelbauer Richard Kreutzbach (Borna) auf der Westempore erbaut worden war. Von dem zweimanualigen Instrument sind heute noch der Prospekt sowie ein Großteil des Pfeifenmaterials vorhanden. 1928 wurde das Instrument auf drei Manuale erweitert und umgebaut. Sie hat heute 57 Register auf drei Manualen und Pedal.

Die erste Geraer Johanniskirche stand am heutigen Johannisplatz in der westlichen Altstadt und ist bereits um 1200 als Pfarrkirche erwähnt. Bis zur Errichtung der Salvatorkirche im 18. Jahrhundert war sie die einzige Pfarrkirche der Stadt. Ihre Gruft bildete die Grablege der Herren von Reuß-Gera.